Хайнлайну удалось продать редактору Джону Кэмпбеллу свой рассказ «Линия жизни», который был написан за четыре дня в апреле 1939, и он был опубликован в августовском номере журнала Astounding Science Fiction. За исключением работы во время Второй Мировой войны и кратковременного участия в политических кампаниях, Хайнлайн в дальнейшем зарабатывал на жизнь исключительно писательским трудом. Уже в 1941 году он был приглашён в качестве почётного гостя на Всемирный конвент научной фантастики (Worldcon-41), проходивший в Денвере (также Хайнлайн был почётным гостем этого конвента в 1961 и 1976 годах).
Слева направо: Роберт Хайнлайн,
Л. Спрэг де Камп и Айзек Азимов, 1944
Во время войны Хайнлайн работал вместе с Айзеком Азимовым и Л. Спрэг де Кампом в Научно-исследовательской лаборатории ВМФ в Филадельфии[16]. Они разрабатывали методы борьбы с обледенением самолетов на больших высотах, аппаратуру для слепой посадки и компенсирующие гермокостюмы[3]. Здесь Хайнлайн познакомился с Вирджинией Дорис Герстенфельд, которую полюбил, но не захотел разрывать брак с женой.
В 1947 году Хайнлайн всё же развёлся c Леслин, у которой к тому времени усугубились проблемы с алкоголем; в следующем году в третий и уже последний раз он женился на Вирджинии Герстенфельд, в браке с которой прожил оставшиеся 40 лет своей жизни[16]. Вирджиния никогда не была соавтором работ мужа, однако оказывала влияние на процесс их написания: она первой читала новые произведения, подсказывала различные идеи, была его секретарём и менеджером.
Вскоре после женитьбы Хайнлайн с Вирджинией переехали в Колорадо-Спрингс, где они спроектировали и построили свой дом с бомбоубежищем.
В 1953—1954 годах чета Хайнлайнов предприняла своё первое кругосветное путешествие, впечатление от которого косвенно повлияло на его романы-путешествия (наподобие «Марсианки Подкейн»). Только в 1992 году была издана книга Хайнлайна «Tramp Royale», в которой описано это путешествие. А в 1959—1960 они посещали СССР, ради чего Вирджиния два года усердно изучала русский язык. Сначала Хайнлайну вполне нравилось в Советском Союзе, но сбитый как раз в это время американский разведывательный самолёт−шпион U-2 с лётчиком Пауэрсом испортил ему впечатления.
В середине 60-х, в связи с хронической высотной болезнью Вирджинии, Хайнлайны перебрались обратно в Калифорнию, поселившись временно в городе Санта-Круз, пока в 1967 не был построен новый дом в близлежащей статистически обособленной местности Бонни Дун[. Одной из причин покинуть Колорадо-Спрингс было также желание оказаться подальше от первоочередных целей для ядерной атаки, которой являлся штаб Командования воздушно-космической обороны Северной Америки.
Айзек Азимов полагал, что женитьба на Джинни означала и смену политических приоритетов Хайнлайна. Вместе они основали «Лигу Патрика Генри» (1958) и в 1964 году активно участвовали в предвыборной кампании Барри Голдуотера, а «Tramp Royale» содержит две большие апологии Маккарти. Разочарование и отход от социализма Уэллса в сторону консервативных взглядов не было одномоментным, это началось ещё во время войны. Пока Хайнлайн придерживался своих традиционно-патриотических и либерально-прогрессивных взглядов, сама политика изменилась, и он вместе с миллионами других американских либералов был вынужден отойти от американского либерализма.
Важнейшим общественным деянием Хайнлайна всё-таки являются его романы для юношества. Он писал их с научной точки зрения, при этом превосходно зная мир взрослых, практически в одиночку создав жанр юношеской научной фантастики. Его романы были актуальны, пока в 1959 году роман «Звёздный десант» не был отклонён редакцией издательства Scribner. Тогда Хайнлайн смог отказаться от амплуа «ведущего автора детских книг», от которого он уже устал, и далее пошёл своим собственным путём. Начиная с 1961 года он публикует книги, радикально расширившие границы НФ-жанра, начиная с самого известного его романа — «Чужак в чужой стране» (1961, англ. Stranger in a Strange Land, переводился также как «Чужак в чужом краю») и далее — «Луна — суровая хозяйка» (1966, англ. The Moon Is a Harsh Mistress, в другом переводе — «Луна жёстко стелет»), который считается вершиной его творчества. Признанием его заслуг является приглашение телевидения комментировать в прямом эфире высадку на Луну американских астронавтов в 1969 году, вместе с Артуром Кларком и Уолтером Кронкайтом